Сформирована в первой половине 1936 года в Киевском военном округе как кадровая дивизия для полевого заполнения Летичевского укреплённого района.

Участвовала в походе на Западную Украину.

К началу войны входила входила в 6СК 6-й армии Киевского Особого Военного Округа и дислоцировалась в районах Любачув, Краковец. По итогам 1940 г. дивизия была признана передовой в Красной Армии. Штаб дивизии был признан лучшим в соединениях Красной Армии и награжден призом Генерального штаба.

С 20.05.1941 получала приписной состав в количестве 1900 человек.

16.06.1941 — 18.06.1941 года дивизия снята с полигонов и направлена к границе.

Численный состав и вооружение дивизии на 22 июня 1941 года: 10050 чел. личного состава, 7754 винтовок, 3540 автоматических винтовок, 401 автоматов, 151 минометов, 437 ручных и 174 станковых пулеметов, 58 –шт. 45-мм орудий, 37–шт. 76-мм орудий, 37–шт. 122-мм орудий, 12–шт. 152-мм орудий, 143 автомашин и 78 тракторов.

На 22.06.1941 года дивизия дислоцировалась в Ярославе, северо-западнее Яворова, к 18-00 держала оборону на рубеже Младув, Опака, Бихале, Лазы. Противник нанес сильный удар по стыку 97 -й и 99-й стрелковых дивизий в районе Радымно. Части 257-й пехотной дивизии переправились через реку Сан и начали развивать наступление в направлении Яворова, обходя фланги наших частей.

23.06.1941 оборонялась на рубеже Младув, Хотынец, к 10-00 отошла 69-м стрелковым полком в лес юго-западнее Немирова, восточная окраина Грушува, остальными частями удерживала Липовец, Нагачев, Божа Воля, Краковец. В этот день войска противника вклинились в оборону советских войск и прорвали фронт между 97-й стрелковой дивизией и 159-й стрелковой дивизией, к вечеру 23.06.1941 года разрыв составлял уже 40 километров.

24 июня 1941 из оперативной сводки штаба 6 Армии № 2 к 8:00 о боевых действиях 97 СД удерживает рубеж Пшеязд, Дрогомысль, Коханувка, Вулька Расновска. Штаб дивизии находится юго-восточней окраины ур. Комарник. Штаб корпуса у Яворува. Дивизии, совместно с 3-й кавалерийской дивизией и частями 4-го мехкорпуса 25.06.1941 года была поставлена задача восстановить положение коротким ударом во фланг немецких частей, наступающих вдоль шоссе на Яворов и выйти на рубеж Дрогомысль, Свидница, Мораньце, соединившись с частями корпуса, оборонявшимся в Рава-Русском укреплённом районе. Однако, контрудар не удался, дивизия была дезорганизована и деморализована, отмечалось массовое дезертирство. В районе местечка Краковец (восточнее Яворова) оборона дивизиин была опрокинута, которая к 16.00 начала неорганизованный отход, к 17.30 дивизия лишились своей артиллерии под ударами корректировавшейся с самолета артиллерии немцев. Части дивизии начали отход по шоссе на восток, оставляя тяжелое оружие. Частично попала в окружение, дезорганизованно выходила из него.

26.06.1941 года остатки дивизии сосредоточивалась в районе Стажиска, шоссе и лес южнее, где приводила себя в порядок. К утру 28.06.1941 года дивизия отошла до участка высота 316, южная окраина Лозина, высота 337, 350, восточный берег Яновски Став, Страдч. На 29.06.1941 года состояние дивизии определялось как: «97-я стрелковая дивизия понесла значительные потери, потеряла руководящий командный состав и требует вывода в тыл для пополнения», на 30.06.1941 находилась восточнее Янув на подступах к Львову.

09.07.1941 года выведена из боёв и направлена в Белую Церковь на доукомплектование.

16.07.1941, не закончив доукомплектование до двадцатых чисел июля отражает удары войск противника между Фастовым и Белой Церковью. 24.07.1941 года переходит в наступление на Белую Церковь, 25.07.1941 под контратакой была вынужден отойти к Днепру на 30 километров от занимаемых ранее позиций. С 26 по 28.07.1941 года вновь подвергается массированному удару, отходит ещё ближе к Днепру, на Ржищевский плацдарм

В первой половине августа действовала на Каневском плацдарме, откуда 26-я армия активными действиями пыталась помешать немецкой танковой группе Клейста окружить части 6 и 12-й армий. В ночь с 15 на 16 августа наши части оставили Каневский плацдарм. После выхода частей армии на левый берег Днепра дивизия выведена в резерв командующего армией, а затем с 20 августа передана в 38-ю армию для усиления Черкасского плацдарма, где также находилась в резерве, доукомплектовывалась и пополнялась.

22 августа Черкасский плацдарм также был оставлен. С 25.08.1941 ведёт бои на острове Кролевец на Днепре, затем вновь передана в состав 26-й армии.

В начале сентября обороняется на Днепре на острове Королевец.

Вечером 14 сентября 1ТГр и 2 ТГр противника соединились в районе Лохвица замкнув кольцо окружения вокруг основных сил ЮЗФ.

18 сентября командующий ЮЗФ ген-полковник Кирпонос приказал всем окруженным армиям прорываться на восток. Командующий 26А ген-лейтенант Костенко приказал своим соединениям (301, 159, 264, 196, 116 и 97 сд) под прикрытием арьергардов оставить рубеж р. Днепр и прорываться в направлении Полтавы. Однако немецкие пехотные дивизии XIAK (125, 239, 257, 24) переправившись через р. Сула уже 18 сентября перешли в преследование отходивших частей 26А. Остатки армии Костенко к 20 сентября были зажаты в районе Оржицы, с фронта их удерживали части 16тд, а пехотные дивизии прижав остатки армии к р. Оржица добивали окруженные соединения. Из окружения сумел выйти только сам командующий 26А с кавгруппой Бацкилевича. Остальные соединения 26 армии погибли.

Расформирована официально 27.12.1941 года.