Сформирована в сентябре–октябре 1941 на Закавказском фронте в г. Кусары в рамках реализации постановления ГКО СССР № 459сс от 11.08.1941. После завершения формирования первоначально продолжала дислоцироваться в Закавказье. В действующую армию поступила 23.11.1941 на основании директивы Ставки ВГК № 005070 от 22.11.1941, войдя в состав 51-й армии. С 25 ноября 41г. части дивизии стали разгружаться на ст. Крымская на Тамани.

При приёме дивизии командующий 51-й армии генерал-лейтенант В. Н. Львов доносил командующему фронтом: С такими штабами выполнить боевую задачу нельзя. Это случайные люди, абсолютно неподготовленные и нуждающиеся в замене… Полки дивизии не сколочены, не обучены, не обмундированы, завшивели. Первоначально соединение было задействовано на обороне Черноморского побережья.

396-я сд и 390-я сд выделялись во второй эшелон войск Закавказского фронта в ходе высадки на Керченском полуострове. В первом эшелоне 51А высаживались 224сд, 302гсд и 12сбр. В ходе высадки десанта с 25 по 31 декабря заняв Керчь и Феодосию наши войска вынудили 46пд противника оставить Керченский полуостров. Виду штормовой погоды суда долго не могли начать переброску подкреплений на уже занятый полуостров, к тому же противни вел непрерывную бомбардировку порта Феодосия потопив несколько транспортов. Однако ввиду замерзания Керченского пролива 5 января смогла начать переход с косы Чушка по льду в район Керчи (без тылов). Во второй половине 6 января из-за потепления переправа была прекращена. 9 января по льду был переправлен 803сп (без обозов), 10 января 2 батальона 824сп. К середине января подтянулась на Ак Монайские позиции, когда противник перешел в наступление на Феодосию прорвав оборону 44А. Была выдвинута к Владиславовке сдерживая продвижение противника. К 19 января отошла на рубеж Ак Монай-Парпач.

В течении февраля 42г. части Крымского фронта готовились к наступлению. Так как у личного состава помимо межэтнических противоречий были проблемы с пониманием команд на русском языке в 224, 390 и 396-й сд по указанию Л.З. Мехлиса производилась «частичная взаимная переброска людей по национальному признаку с охватом до 3600 человек». Эти переброски дали определенную однородность состава, причем произведены они были еще в начале февраля. Так из 12692чел. в составе дивизии 9622чел. были азербаджанцы.

Утром 27 февраля наконец началось наступление Крымского фронта. 51А должна была наносить главный удар, 44А наступала на второстепенном направлении. в первом эшелоне 44А наступали части 157, 404мд т 63гсд. Краеугольным камнем для частей 44А стала высота 66,3. На скатах высоты 66,3 на небольшом пространстве скопились под огнем противника: 633-й и 716-й сп 157-й сд, 643-й и 655-й сп 404-й сд. Более того, раньше предусмотренного времени вперед начали продвигаться подразделения 398-й сд. В итоге на восточные скаты выс. 66, 3 вышел 826-й сп 396-й сд. В сообщении ОО НКВД указывалось: «Сильный огонь противника вызвали в частях растерянность и неорганизованный отход одной части за другой». В итоге было потеряно много стрелкового оружия и минометов.

К началу немецкого наступление против частей Крымского фронта 396сд занимала оборону во втором эшелоне 44А на Парпачских позициях. Дивизия насчитывала 10447чел. из которых 7141 были азербаджанцы.

Утром 8 мая 42г. началось немецкое наступление против частей Крымского фронта. После мощного удара артиллерии и авиации немецкие войска приступили к штурму позиций дивизий занимающих оборону в первом эшелоне 44А. К 14:00 оборона 276сд и 63гсд была в целом взломана. Немецкие части 28лпд вышли к выс. 63,8 где занимал оборону 819сп. К 16:00 полк был сбит с этой высоты, что заставило 276сд начать отход на рубеж выс. 63,2, гора Мезарлык-Оба. По итогам первого дня в донесении 44А потери 396сд оценивались в 20-25%. Понесшие большие потери части 44А под напором вошедших в созданный прорыв немецких войск отходили в восточном направлении к Турецкому валу.

Штаб 44А отходил к Султановке, где в 6.00 12 мая С.И. Черняк встречается с Д.Т. Козловым и Л.З. Мехлисом в штабе 156сд (т. е. уже после отданного 72-й кд приказа отходить за Турецкий вал). Здесь командующий 44-й армии лично получает приказ о «немедленном отводе всех частей армии за Турецкий вал». В ночь на 13 мая части 44А отходили на Турецкий вал и за него.

Эвакуация войск Крымского фронта началась 14 мая. Первое время, согласно приказу, переправляли только раненых, секретную материальную часть (гвардейские минометы), артиллерию РГК. Ни о какой эвакуации танков, тракторов и даже автомашин из Керчи и Еникале уже речи не было. Около 300 автомашин, тягачей и мотоциклов было сожжено у переправы, спасали в первую очередь людей. Переправа проходила под ударами противника с воздуха. Как указывалось в отчете СКФ переправа шла толпой. Номеров переправлявшихся частей не было. Большую часть техники и артиллерии еще остававшихся у советских войск пришлось бросить или уничтожить. К исх. 19 мая эвакуация была завершена. Всего в период с 8 по 19 мая 1942 г. Крымский фронт, ЧФ и АВФ потеряли в период с 8 по 19 мая 1942 г. 162 282 человека безвозвратно и 14 284 человека ранеными, всего 176 566 человек.

Эвакуированные остатки дивизии были слиты с 236сд. 14 июня 1942 года дивизия расформирована.

После эвакуации на Тамань из остатков эвакуировавшихся войск было начато формирование 6 дивизий. Согласно директиве Ставки ВГК № 170426 командующему войсками Северо — Кавказского фронта о формировании и доукомплектовании соединений фронта от 1.06.1942 18.00: … 4. Обратить на укомплектование формируемых шести дивизий [77, 138, 156, 157, 236, 302] остатки 63, 400, 404, 271, 276, 390, 396, 398, 320, 224-й стрелковых дивизий и 12-й, 143-й стрелковых бригад».