Сформирована 23 ноября 41г. на Закавказском фронте в рамках реализации постановления ГКО СССР № 459сс от 11.08.1941. Штаб дивизии формировался в Кутаиси во дворце пионеров на ул. Ниношвили. 773сп формировался на ст.Бродцеули. 782сп формировался в городе Цулукидзе. После завершения формирования первоначально продолжала дислоцироваться в районе г. Кутаиси.

На 6 декабря приступила к погрузке на ст.Кутаиси для отправки в порт Поти. 10 декабря из Поти направлена в Севастополь. Всего дивизия насчитывала 10800чел.. 388сд успела прибыть до начала второго штурма города. Позднее начальник штаба Приморской армии Н.И. Крылов в мемуарах писал, что сразу обратил внимание на плохое владение русским языком бойцов прибывшей 388сд. Он отмечал, что дивизия «укомплектована запасниками из глубинных районов Кавказа». По прибытии в Севастополь дивизию расположили в районе Инкермана, с тяготением к северному участку обороны Приморской армии.

Доставка дивизии в Севастополь была завершена 13.12.41г. Выгрузка производилась на Телефонной пристани, далее части следовали по Лабораторному шоссе на северную сторону. Штаб дивизии был сосредоточен в пос. Инкерман, 782-й полк в Инкерманских казармах, 778-й полк в пос. Бартеневка, 773-й полк в Учкуевке, 953-й артполк в районе полустанка Мекензиевы горы. Тылы и вспомогательные подразделения - Инкерман. В составе дивизии находилось: Комначсостава 1008 человек, младшего комсостава 2414 человек, рядового состава 8485 человек. Всего в дивизии 11907 человек ( из них 5676 грузин), конский состав 2638 лошадей. Полковая артиллерия: по 4шт. 76мм и 6шт. 45мм пушек в каждом полку, всего 12 шт. 76мм и 18 шт. 45мм пушек. Итого 30 орудий. Дивизионная артиллерия 16 шт. 76мм горных пушек и 8шт. 122мм гаубиц. Всего: 24 орудия. Кроме того, в дивизии числится шестиорудийная батарея зенитных автоматов.

Утром 17 декабря начался штурм Севастополя. Противнику удалось прорвать оборону наших войск (8мбр, 95сд) в IV секторе обороны в долине р.Бельбек. Командиру IV сектора В.Ф. Воробьеву передавались 40-я кд и один полк 388-й сд (773 сп). Остальным частям 388-й сд предписывалось «занять и оборонять участок 90,0, Арт. Серп и Молот» и «быть готовым для действия в направлении хут. Мекензия и Камышлы. Командир IV сектора ставит прибывшим частям задачу на контрудар, который должен был начаться в 7.00 18 декабря. Контратака 773сп 388сд на Азиз-Оба вместе с частями 40-й кд началась по плану, но успеха не имела. День 18 декабря проходит в целом спокойно, но наступательных задач войскам уже не ставится, IV сектор занимает оборону с вводом на рубеж Камышловского оврага 778сп 388сд. Вводом в бой 388-й стрелковой дивизии обстановку в IV секторе удалось на какое-то время стабилизировать.

В случае с 388-й сд проблемы усугублялись национальным фактором, языковыми барьерами. С одной стороны, 388-я сд получила выгодную и крепкую позицию на рубеже Камышловского оврага. С другой – при возобновлении немецкого наступления 20 декабря этот выгодный рубеж оказался быстро потерян, когда неопытные части оказались на направлении главного удара противника. В ночной оперсводке по итогам дня 21 декабря штаб IV сектора констатировал, что 388-я сд «под сильным артминавтоматическим огнем пр-ка в беспорядке отошла с занимаемого рубежа, потеряв больше половины своих бойцов». Далее в отношении подразделений 388сд употреблялся оборот «остатки». Позднее И.Е. Петров прямо писал о 388-й сд как о «показавшей недостаточную боеспособность» В Журнале боевых действий 40кд есть интересная фраза: «Разбежавшихся бойцов 773-го полка собрать не удалось, несмотря на ряд серьезных мероприятий». Есть и еще одна фраза «Части 8-й бригады при малейшем нажиме противника бежали, открывая проходы противнику для внедрения в оборону…». Влитые в состав 40кд остатки 773-го полка, насчитывали не более 300 человек. Командовал остатками 773сп майор Леонов, погибший спустя сутки, при отражении атаки противника.

К концу декабря немецкое наступление неуклонно выдыхалось. По существу, 11-я армия не была готова к длительному штурму. Прежде всего это касалось запасов и снабжения боеприпасами. 23 декабря дивизия отводилась в район Инкермана для приведения в порядок.

В результате боев в 773-м полку из 2,7 тыс. бойцов и командиров осталось 249 человек, в 778-м 216 человек, 782-м 701 человек (из двух батальонов, общей численностью 1,8 тыс. чел.), в минометном дивизионе 124 человека и 18 минометов (дивизион вместе с остатками 778-го полка передан 172-й дивизии). Во 2-м дивизионе 953-го полка, который оказался на направлении главного удара немецких войск из строя выбыли все орудия. Почти полностью вышел из строя личный состав 5-й батареи. Общие потери материальной части дивизии составили: Орудий 76мм (горных и полковых) 12шт. Орудий 122мм (гаубицы, обр. 1938г.) 1 шт. Орудий 45мм 5шт. по другим данным 6 орудий Станковых пулеметов 47шт. Ручных пулеметов 113 шт. 50мм минометов 112шт. Винтовок 5210шт. Рации 8шт. Телефонных аппаратов 67шт кабеля 86км.

После отвода с передовой было сменено командование дивизией. Ее с 29.12.41г. возглавил комбриг С.Ф.Монахов. Дивизию перебрасывают в 1-й сектор Ее 773-й и 778-й стрелковые полки заняли рубеж обороны: совхоз «Благодать» — северо-западные скаты высоты 440,8 в первой линии, а 782-й полк— позиции второй линии обороны. В дивизии были созданы национальные подразделения. В 773-м полку были: 1-я и 4-я азербайджанская рота, 5-я даргинская, 6-я грузинская. В 778-м полку 5, армянская рота 7-я грузинская, 8-я азербайджанская. В 782-м полку 2-я армянская, 3-я грузинская и 7-я азербайджанская роты.

В январе 42г. в своем докладе командующий ПримА Петров предлагал расформировать 388сд, «показавшую недостаточную боеспособность и понесшую до 75 % потерь». Однако из штаба фронта И.Е. Петрова одернули и в приказе 6 февраля 1942 г. первым пунктом шло предписание: «Дивизии не расформировывать».

По состоянию на 1 марта 1942 г. на 6013 человек личного состава 388-й сд имелось 1149 грузин, 727 армян и 758 азербайджанцев.

В начале апреля 1942 г. в Приморской армии была проведена инспекция помощником нач. оперотдела фронта майором П.К. Уткиным. Он отмечал, что среди соединений армии в худшую сторону выделяются 388-я и 386-я сд, «имеющие большой процент дезертиров и перешедших на сторону врага, многонациональным составом, слабостью командного состава».

В начале апреля 1942г. в дивизии происходит ЧП, убив командира взвода, к противнику уходит 5-я даргинская рота во главе с командиром л-том НКВД Алиевым. Командира дивизии снимают, на его место назначают зам. командира 79-й морской стрелковой бригады полковника Шварева. На момент 3-го штурма дивизия находится в 1-м секторе обороны, кроме 778-го полка (полк находится на линии прикрытия эвакуации).

Дивизия оборонявшаяся на Балаклавском направлении в I секторе обороны Приморской армии вместе с 109сд. Cектор I простирался от Балаклавы до р. Черной (фронт – 7,5 км). Атака в первый день штурма 7 июня на участке I сектора была отбита нашими войсками.

До 29 июня 42г. оборона на участке I и II секторов не подвергалась серьезным атакам. Противник на участке III и IV секторов овладел к 24 июня всеми укреплениями выйдя на берег Северной бухты. К этому времени ситуация с боеприпасами в частях СОР была уже критической. В ночь на 29 июня была форсирована Северная бухта, а утром немецкие войска прорвали оборона 386сд в направлении Сапун-горы. Отход дивизии вынудил начать отход и ее соседей. Ввиду отхода 7мсбр 388сд также в 14 часов стали отходить. Начальник оперативного отдела армии Н.И. Садовников вспоминал, что в ночь на 30 июня по Ялтинскому шоссе двигался непрерывный поток войск. Они шли, «несмотря на отсутствие приказа «на посадку» в различные бухты, в особенности в Камышовую бухту и в район 35-й батареи»

Ввиду развала обороны утром 30 июня Октябрьский дает телеграмму наркому ВМФ Н.Г. Кузнецову и маршалу С.М. Буденному в котором просил эвакуировать командный состав флота и Приморской армии. Разрешение было дано и вечером 30 июня командный состав СОР был вывезен на транспортных самолетах с мыса Херсонес и двух подводных лодках.

Командир дивизии полковник Шварев Н.А. был ранен и эвакуирован из Севастополя. В августа 42г. был назначен командиром 317сд на Сев. Кавказе. Командуя 3ГСК вернулся в Крым в 43г. в ходе Керченской десантной операции, затем командовал 20СК Приморской армии.

Официально расформирована 30.07.1942 года.