Создана 24 сентября 1941 года под Колпино путем переименования 4-й Ленинградской стрелковой дивизии народного ополчения.

До середины октября 1941 года действует в районе Усть-Тосно, посёлка Рыбацкого на юго-восточных подступах к Ленинграду. 19 октября 1941 года с позиций снята, и через Весёлый посёлок направлена к Невской Дубровке. С большими потерями части дивизии начиная с 20 октября 1941 года были переправлены на Невский пятачок.

20 октября 1941 первые эшелоны 169-го и 330-го стрелковых полков, на 46 лодках форсировали Неву в районе Невской Дубровки. Форсирование прошло организованно, главное — скрытно от противника. Гитлеровцы вели только беспокоящий артиллерийско-минометный огонь. Утром 20 октября 1941 года после артиллерийской подготовки, проведенной 248-м артиллерийским полком дивизии капитана Телегина и 386-м минометным дивизионом капитана Лушникова, поддержанные артиллерией Невской оперативной группы полки первого эшелона дивизии успешно атаковали врага. Гитлеровцы на атаку ответили мощным огнем сотен орудий и минометов с трех сторон: с 8-й ГРЭС, из рощи «Фигурная» и леса в районе Мустолово. Потом по плацдарму бомбовый удар нанесла авиация противника. Все было покрыто черным дымом и пылью. Подразделения дивизии, несмотря на сильный огонь фашистов, продолжали атаковать и сумели расширить плацдарм по фронту и в глубину.

С утра 29 октября 1941 года планировалось общее наступление всей группировки войск невского плацдарма. 86-я стрелковая дивизия получила задачу во взаимодействии с соседом справа — 115-й стрелковой дивизией полковника А. Ф. Маношина, — наступая в направлении 1-го Городка, ударом с юго-запада и вдоль южного берега Невы овладеть опорным узлом обороны противника — 8-й ГРЭС.

29 октября 1941 года части дивизии после короткого огневого налета перешли в наступление. За день боя полки продвинулись на 50–100 метров, на левом фланге у бровки реки овладели траншеей противника. Поставленную задачу удалось выполнить далеко не полностью. Сказывалась прежде всего нехватка орудий и снарядов к ним. Так метрами, ценой тяжелых потерь расширялся по фронту и в глубину легендарный плацдарм.

В первых числах ноября 1941 года бойцы 86-й стрелковой дивизии готовились во взаимодействии с соседями и отдельными добровольческими коммунистическими ленинградскими полками, усиленными танками 123-й отдельной тяжелой танковой Краснознаменной бригады генерал-майора В. И. Баранова перейти в наступление.

В период с 7 по 10 ноября на плацдарм с правого берега было переправлено несколько артиллерийских и минометных подразделений. Теперь на пятачке заняли огневые позиции батарея 76-мм полковых орудий, батарея противотанковых орудий, минометная рота 169-го полка, один взвод минометного дивизиона, минометная рота 330-го полка.

В ночь с 9 на 10 ноября комдив Андреев произвел перегруппировку частей дивизии. 169-й и 330-й полки были сосредоточены на левом фланге плацдарма. 330-й полк должен был наступать на 1-й Городок, а 169-й — в направлении 8-й ГРЭС. Артиллеристам и минометчикам были поставлены задачи на подавление целей в районе 1-го и 2-го Городков, на разрушение траншей у кромки берега Невы.

11 ноября 1941 года войска Ленинградского фронта в районе Невской Дубровки в девять часов тридцать минут после 30-минутной артиллерийской подготовки перешли в наступление. Первый эшелон 86-й стрелковой дивизии — 330-й и 169-й стрелковые полки атаковали противостоящего противника и, ломая его сопротивление, к исходу дня отбросили части 7-й воздушно-десантной дивизии гитлеровцев к северо-восточной окраине 1-го Городка и завязали бой за здание 8-й ГРЭС. Хорошо в этот день поработали артиллеристы орудий непосредственного сопровождения пехоты и батальонные минометчики. Гитлеровские парашютисты, выбитые из первых траншей, бежали. Артиллеристы и минометчики дивизии накрывали их огнем. Противник понес большие потери. Но дальше в этот день части 86-й стрелковой дивизии продвинуться не смогли. Противник трижды за день переходил в контратаку, поддержанный сильным артиллерийско-минометным огнем. Его контратаки были отражены.

В последующие дни после многочисленных и кровопролитных атак части дивизии, сломив сопротивление врага, овладели 1-м Городком, а группа бойцов, преодолевая огневое сопротивление, на плечах отброшенного врага ворвалась в здание электростанции, но закрепиться не смогла.

В первых числах декабря 1941 года части дивизии были выведены в резерв 8-й армии. Дивизия сосредоточилась на правом берегу Невы в районе овощного совхоза и Нового поселка. Получила пополнение и готовилась к новым боям. Отдых дивизии оказался непродолжительным. 20 декабря 169-й стрелковый полк майора Смородкина по льду переправился через Неву и с ходу во взаимодействии с подразделениями 123-й танковой бригады генерал-майора В. И. Баранова атаковал противника в направлении Арбузово, Анненское. Несмотря на смелые и решительные действия танкистов и стрелков, достигнутый успех был минимальным. В это же время гитлеровцы на левом фланге пятачка в районе 1-го Городка потеснили ослабленные подразделения соседа слева. На помощь ему отправился 330-й стрелковый полк майора С. А. Блохина. Боевые действия на флангах плацдарма с новой силой разгорелись и охватили весь пятачок.

Приближающаяся весна 1942 года обещала принести новые большие трудности. Пока держалась переправа по льду, связь с 330-м стрелковым полком, оборонявшим Невский пятачок, была надежна и помощь ему могла быть оказана всегда. Во время ледохода при том ничтожном количестве снарядов, которым располагала артиллерия, оказать 330-му стрелковому полку активную поддержку огнем с правого берега невозможно. Управление и огневые средства дивизии оказались раздвоенными и распыленными на широком фронте по правому берегу Невы от Пороги до Невской Дубровки. 284-й стрелковый полк в декабре 1941 года временно расформировался. Дивизии подчинили другой полк под этим же номером, стоявший на охране ледовой Дороги жизни через Ладожское озеро.

В феврале и марте 1942 года дивизия силами батальонов 169-го стрелкового полка, оборонявшего правый берег, в целях вскрытия системы огня и обороны противника провела разведку боем через Неву на участке бумажного комбината и района, примыкавшего к взорванному железнодорожному мосту у деревни Кузьминки. Поставленная задача была выполнена не полностью, но все же разведка много дала для уточнения системы огня и обороны гитлеровцев. Больше месяца 330-й стрелковый полк стойко выдерживал ожесточенные атаки гитлеровцев, занимая участок Невского пятачка, который раньше обороняли две дивизии. Полк занимал оборону по фронту 3,8 километра.

Утром 24 апреля 1942 года, когда пришел в движение невский лед, начались ожесточенные атаки гитлеровцев в целях уничтожения защитников плацдарма. Телефонная связь штаба дивизии с 330-м стрелковым полком оборвалась, но наблюдение с правого берега и показания первых раненых, которых успели с величайшим трудом эвакуировать, позволили все же воспроизвести картину того, что там происходило. В течение трех дней и ночей герои пятачка делали все, что было в их силах. Это была борьба не на жизнь, а на смерть. Никто не покинул поле боя. Раненые находились на своих позициях. 26 апреля с утра гитлеровцы еще больше усилили артиллерийский и минометный огонь.

Немцы атаковали район командного пункта 330-го стрелкового полка. Их встретила группа бойцов под командованием начальника штаба 86-й стрелковой дивизии майора Я. В. Козлова, в которую входили комиссар полка старший политрук Алексей Васильевич Красиков, начальник штаба полка майор Александр Михайлович Соколов, его помощник старший лейтенант Кукушкин, командиры Гринблат и Кузьмин. К исходу 27 апреля 1942 года в штаб 86-й стрелковой дивизии с пятачка пришла последняя радиограмма. В ней сообщалось: «Как один бойцы и командиры до последней капли крови будут бить врага. Участок возьмут только через наши трупы. Козлов, Блохин, Соколов, Красиков».

Оборона 330-го стрелкового полка была разрезана. В нескольких местах фашисты вышли к Неве. Начальник политического отдела дивизии батальонный комиссар А. В. Щуров и начальник штаба дивизии майор Я. В. Козлов, возглавляя оборону в районе командного пункта полка, во время одной из контратак были смертельно ранены и скончались на пятачке. Последнее, что видели с правого берега Невы, это кусок маскировочного халата, на котором крупными буквами было написано: «Помогите».

Только отдельные бойцы смогли переправиться с пятачка на правый берег и таким образом, дивизия фактически была уничтожена, после чего практически всё лето восстанавливается. В конце августа 1942 года очевидно привлекалась к боям в ходе Усть-Тосненской операции.

К середине сентября 1942 года вновь сосредоточилась в районе Невской Дубровки и в ночь на 26 сентября 1942 года дивизия вновь форсирует Неву, однако на своём участке на правом фланге наступления не сумела добиться успеха и переправлялась у Невской Дубровки в полосе 70-й стрелковой дивизии, и начала бои на вновь созданном пятачке. 6 октября 1942 года остававшиеся в живых были переправлены на правый берег.

В ходе операции «Искра» 12 января 1943 года атаковала через замерзшую Неву южнее города Шлиссельбург при поддержке 548-го отдельного танкового батальона, 144-го и 175-го армейских миномётных полков, 871-го истребительно-противотанкового полка, артиллерии 55-й стрелковой бригады, 7-го и 8-го инженерных батальонов 2-й бригады спецназначения. Противником частей дивизии были 1-й батальон 401-го гренадерского полка 170-й пехотной дивизии и части 328-го гренадерского полка 227-й пехотной дивизии, которые массированным огнём остановили дивизию ещё на льду. Небольшой пятачок был захвачен в Марьино и создан плацдарм у Дачи севернее Городка, куда были переброшены части 86-й дивизии. На 13 января 1943 года дивизия очистила от противника лес южнее Шлиссельбурга, наступая на север, вышла к железной дороге, но дальше продвинуться не смогла. В оперативное подчинение дивизии была передана 34-я лыжная бригада и батальон 61-й танковой бригады. С боями дивизия к 15 января 1943 года сумела продвинуться, овладела горой Преображенской, и завязала бои на окраинах Шлиссельбурга 18 января 1943 года участвовала в полном освобождении города; флаг над колокольней в городе устанавливал М. Г. Губанов, боец именно этой дивизии. После операции дивизия в течение февраля 1943 года восстанавливалась, а затем до осени 1943 года ведёт тяжёлые постоянные бои под Синявино.

В октябре 1943 года отведена в Ленинград, укомплектована и направлена в 42-ю армию. С 14 января 1944 года наступает в первом эшелоне из района Пулковских высот и в первый же день боёв за станцию Александровская дивизия потеряла до 80 % личного состава, выведена во второй эшелон и заменена на передовой 56-й стрелковой дивизией. В течение января 1944 года восстанавливается.

В ночь с 30 на 31 января 1944 года части дивизии переправились через Лугу в районе Ляды и начали наступление в общем направлении на Струги Красные, к 15 февраля 1944 года части дивизии подошли к рубежу Лог — Щир — Яблонец, 23 февраля 1944 года одним полком участвовала в освобождении Струги Красные, 26 февраля 1944 года силами 330-го стрелкового полка дивизия освободила станцию Новоселье, и продолжила продвижение в направлении Пскова, где была остановлена на рубеже линии Пантера.

Переходит в наступление в двадцатых числах июля 1944 года южнее Пскова, в ночь с 24 на 25 июля 1944 года форсирует реки Великая и Струлица, 30 июля 1944 года дивизия перешла границу с Эстонией. 1—8 августа 1944 года ведёт бои в районе железнодорожной станции Лепассааре. С 8 августа 1944 года наступает в ходе Тартуской операции, к 15 августа 1944 года выйдя к посёлку Пылва, на следующий день овладела посёлком. Продвигаясь на север вдоль берега Чудского озера, 19 августа 1944 года встретилась с частями 191-й стрелковой дивизии, которая форсировала Тёплое озеро в ходе десантной операции, и развернула наступление на Тарту. 24-25 августа 1944 года ведёт бои за Тарту, отличилась при освобождении города, затем продолжила наступление севернее, где в течение первой декады сентября 1944 года отбивает контратаки противника, а затем вновь наступает по западному берегу Чудского озера в ходе Таллинской операции.

За участие в освобождении г.Тарту 7 сентября 44г. дивизии присваивается почетное наименование "Тартуская".

30 сентября 1944 года выведена в резерв и переброшена в Польшу на 2-й Белорусский фронт и входит в состав 2УдА.

С 4 января 1945 года занимает позиции напротив Пултуска через Нарев и с 13 января 1945 года форсирует Нарев в ходе Млавско-Эльбингской операции, 16 января 1945 года частью сил участвовала в освобождении Пултуска, продолжив наступление в обход Млавы, преследуя противника, вышла к концу января 1945 года к Эльбингу, где ввязалась в тяжелейшие многодневные бои за город. 10 февраля 1945 года участвовала в освобождении Эльбинга, овладев центральными кварталами города и встретившись там с частями 98-го стрелкового корпуса.

В ходе Восточно-Померанской операции наступает на Данциг, к 25 марта 1945 года выйдя на подступы к городу, но оттуда совершает в течение восьми суток марш на восточный берег Померанской бухты. Перейдя в наступление в ходе Берлинской операции 4 мая форсирует залив Пенне в его устье севернее Штеттина и к утру 5 мая во взаимодействии с частями 321сд овладевает г.Свинемюнде. Больше соприкосновения с противником дивизия больше не имеет закончив войну в г.Хансхаген. 9 мая в дивизии был торжественно отмечен день Победы.

По окончании войны дивизия вошла в состав Группы Советских оккупационных войск в Германии. Расформирована в 1947 году.