19 июля 1941 года Государственный Комитет Обороны СССР принял постановление № ГКО-207сс «О формировании новых дивизий». Согласно этому постановлению в городе Ромодан (вост. Лубны) ХВО к 30.07.1941 г. должна была быть сформирована 297 стрелковая дивизия.

Распоряжением Генерального штаба 6 августа перебрасывалась в состав 38А Южного фронта для усиления обороны на рубеже Граджинск, Кременчуг, Книшенки.

К 18 августа 1941 года дивизия в составе войск 38-й армии обороняет рубеж по левому берегу Днепра (район Черкасс), а именно - занимает острова Литвин, Сетилянский, Сибирь и береговую полосу до Максимовки.

В конце августа противник форсировал Днепр на участке левофланговой 300сд в районе Дириевки. Ликвидировать плацдарм не удалось и не него немецкое командование перебросило крупные силы пехоты, непрерывно расширяя его в междуречье Псела и Ворсклы. С 6 сентября ударом через реку Псел и форсированием Днепра в районе Кременчуга немецкие войска атаковали 297сд. После тяжелых боев Кременчуг был оставлен. На помощь 297сд наше командование перебрасывало из районе Лубны два полка 81сд.

Немецкое командование в свою очередь создав на Днепре крупный плацдарм сосредоточило на нем основные силы 1ТГр Клейста, для удара в тыл ЮЗФ. Моторизованные соединения противника атаковали с Кременчугского плацдарма утром 12 сентября и прорвали оборону 297сд и подходившей 81сд. Танки противника устремились к ст. Хорол. У ЮЗФ не было никаких сильных резервов чтобы сдержать прорыв нескольких танковых и моторизованных дивизий противника в свой тыл. Вечером 14 сентября 1 и 2 ТГр врага соединились в районе ст. Лохвица окружив основные силы ЮЗФ.

Оборона 297сд была тем временем рассечена. Часть ее была отброшена на Градижск, часть отошла к северу на Пустовойтово. Остатки 297сд отошли к 16 сентября за р.Псел, где вошли в подчинение 5КК Камкова заняв оборону по Пселу на участке Яреськи, Подол. На реке Псел дивизия оборонялась до начала октября. Противник пока не стремился переходить на этом участке в наступление.

До начала октября дивизия занимала оборону на р.Псел в районе Шишаки. В первые дни октября пехотные дивизии немецкой 17А перешли в наступление в междуречье рек Псел и Ворскла в направлении Ахтырки. Занимавшие здесь на широком фронте оборону части 5КК и неск. танковых бригад и 34мбр не выдержав удара противника начали отход. К 7 октября дивизия попала в окружение и потеряв управление мелкими группами отходила на вост. берег р.Ворскла. Отойдя за Ворсклу части 255, 297, 81сд 34мб и 129тбр объединенные в группу генерал-майора Недвигина вели бои с частями противника стремившимися переправиться через Ворсклу в районе Куземин, Котельва. К 14 октября дивизия отошла к Каплуновке. С 16 октября понесшая большие потери дивизия выводилась в резерв 21А и к 18 октября была переброшена на правый фланг 21А в район Пушкарное. Дивизия вместе с 1тбр должна была контратаковать пехоту противника части которого наступали из Сумм на Грайворон. 24-25 октября немецкие 168 и 79пд прорвались из Грайворона в Белгород. Понесшие большие потери части 297сд отходили в сев. направлении и заняли оборону по жд Курск-Белгород на рубеже Беленихино-Гостищево. По приказу командующего ЮЗФ части 21А отводились на рубеж р.Короча. К 29 октября 297сд отошла еще дальше на восток на рубеж Клиново-Свиридово, а к началу ноября на рубеж р.Короча Скородное-Белый Колодезь. После отхода наших войск на р.Оскол и Короча противник прекратил преследование, остановившись на линии Курск-Белгород-Харьков. Вперед выдвигались только разведдозоры занимавшие нп по р.Сев. Донец. После вывода в резерв фронта 1 гвсд фронт дивизии еще больше расширился до район г.Корочь, однако немецкие войска активности не проявляли и дивизия продолжала удерживать широкий фронт обороны. Передовые отряды дивизия 21А вели бои с частями противника занявшими оборону по линии р.Сев. Донец и жд Белгоро-Прохоровка.

Части 21А после отхода в начале ноября на новый оборонительный рубеж по р.Короча приводили себя в порядок. Соединения армии испытывали большой некомплект л.с. и вооружения. В частях армии полки насчитывали по 150-200чел., а армия 3 своими дивизиями (297, 81, 226 сд) занимала участок в 100км. 297сд имела 783акт. штыков, 3 станк., 21 ручн. пулем., 27 50мм минометов, 4 полковых 76мм орудия, пто и дивизионной артиллерии не было. Такими силами дивизии занимали участки по 30км. После длительного отхода моральное состояние и дисциплина в наших частях были основательно расшатаны. Немецкие войска с середины ноября также прекратили дальнейшее продвижение вглубь нашей территории испытывая трудности со снабжением своих войск. Действия обеих сторон заключались в резведпоисках и строительстве оборонительных позиций. В декабре от разведпоисков и налетов небольшими силами наши войска перешли к более крупным операциям силами до полка. Так стрелковый полк 297сд 5 декабря совершил налет на ст.Гостищево. Атаковав вражеский гарнизон с трех сторон противнику были нанесены большие потери.

В течении декабря армия пополняясь продолжала готовится к наступательным операциям большего масштаба. С 1 января части 21А левым флангом начали Обояньскую операцию. В центре 297 и 81сд вели борьбу с гарнизоном Прохоровки. К 31 декабря дивизия вышла к Беленихино юж. Прохоровки. К исх. 3 января наши войска разгромили упорно сопротивлявшиеся гарнизоны в Плота и Шахово. 5 января дивизия обходя Прохоровку с юга пересекла линию жд и вышла к р.Псел в районе Прелестное, Михайловка. Ровно через 1,5года года этот район станет полем танкового сражения под Прохоровкой. Но бойцы 297сд еще не знали об этом. Овладеть Михайловкой не удалось и 1059сп отошел в район свх. Октябрьский. К 10 января противник контратаками отбросил наши части к Правороть за жд. В конце января понеся большие потери дивизия была выведена во второй эшелон для пополнения.

С 13 февраля 42г. опергруппа Шумилова в составе 169, 81, 227, 124, 297сд, 10тбр вела тяжелые наступательные бои южнее Прохоровки в район Волобуевка, Сажное (бои в основном шли вдоль жд Белгород-Курск). Т.к. командующий 21А Гордов сломал ногу (подскользнувшись на снегу) на его место временно был назначен генерал Бодин. Целью операции было прорвать оборону противника вдоль жд и выйти к Белгороду с севера. В резерве армии в качестве средства развития успеха сосредоточился 3ГвКК. Однако все попытки прорвать оборону противника были неудачными. Противник опираясь на укрепленные нп упорно оборонялся. Наша пехота недостаточно активно атаковала не поднимаясь в атаку под плотным огнем противника. На усиление ударной группы вводились также части 1гвсд и 1тбр. 22 февраля нашим войскам удалось наконец овладеть Волобуевкой. 24 февраля операция была прекращена. 297сд выводилась во второй эшелон.

До мая 42. находится в обороне в составе 21А Гордова. В связи с перегруппировкой армии перед Харьковским наступлением получила широкий участок обороны. Главный удар 21А наносила левым флангом куда были сконцентрированы 4 дивизии армии (301, 76, 293, 227). Во время наступления вела частные атаки на Севрюково (вост. Белгорода). 1 июня сдала часть своего участка обороны 227сд перегруппировывавшейся после наступательной операции на правый фланг армии.

С утра 30 июня перешла в наступление 6А Паулюса. Дивизия вступила в ожесточенные бои. Оборона левофланговой 227сд оказалась прорванной. Дивизия вместе с соседними 8мсд, 1мсбр начала отход на промежуточный рубеж. С севера к Стар. Осколу подходили танковые части 4ТА Гота. 1 июля ввиду обхода левого фланга дивизия продолжала отходить на восток. 2 июля все соединения 21А получили приказ отойти за р.Оскол. Произвести организованное отступление не удалось. Немецкие войска организовали параллельное преследование колонн наших войск. Отходящие дивизии левого крыла армии ( 297 и 301сд) были рассеяны при отходе и к р.Оскол вышли лишь остатки этих соединений. Командир дивизии полковник Московцев М.Н. погиб 3 июля при прорыве из окружения. 4-7 июля вырвавшиеся из окружения части дивизии части 21А продолжили неорганизованный отход к переправам через Дон и р.Тихая Сосна. Остаки армии выводились на переформирование за р.Дон. На 9 июля 297сд насчитывала всего 554чел. на вооружении которых было 131 винтовка. 13 июля управление и соединения 21А перебрасывались в район Серафимовичей. 227, 297 и 301сд понесшие наибольшие потери расформировывались.